Após os estudos na Escola da Catedral de Wells e na Royal Academy of Music com Nellie Akopian, Alesandre Kelly e Hamish Milne, Jonathan Ayerst ganhou vários prémios do Munster Trust, da Fundação Hattori, da English Speaking Union, e a prestigiada bolsa Carnwath Scholarship. Teve um prémio no Concurso de Ettlingen na Alemanha (1985) e ganhou a bolsa da Crysalis Foundation em 1989, no Concurso Van Cliburn de 1989.
Em 2000 foi nomeado como pianista principal do Remix Ensemble, tocando importantes solos que incluíram os Oiseaux Exotiques de Olivier Messiaen (peça que será repetida em Dezembro deste ano, celebrando os 100 anos do nascimento do compositor) e um ciclo dedicado a música de câmara francesa. Paralelamente, deu vários recitais em Portugal, Espanha e Reino Unido, em salas como a Wigmore Hall, a Purcell Room em Londres, no Museu Gulbenkian, nos Teatros Nacional de São Carlos em Lisboa e Nacional São João no Porto e no Museu de Serralves. Jonathan Ayerst gravou o repertório integral para violino e piano de Franz Liszt na Hyperion.
Foi organista principal na igreja de St. Benet Finch em Londres, e deu concertos ao orgão na Alemanha, Reino Unido, e em várias igrejas no Porto como a Igreja de Nossa Senhora do Marquês e a Igreja da Cedofeita. Com um repertório verdadeiramente eclético, Jonathan Ayerst também inclui nos seus recitais composições suas, editadas pela Warwick Music.
Jonathan Ayerst tem dedicado muito tempo ao trabalho com jovens, tendo dado seminários de música de câmara, piano e leitura à primeira vista na Escola Superior de Música do Porto (ESMAE). O seu trabalho com jovens cantores valeu-lhe um prémio da National Federation of Music Societies em 1995. Recentemente iniciou o seu trabalho como professor de improvisação na Academia de Música de Espinho.
